2003年5月2日，约翰·斯托克顿正式宣布退役。2004年11月23日，爵士主场迎战黄蜂时为约翰·斯托克顿的12号球衣举行了退役仪式。
2009年4月8日，约翰·斯托克顿与大卫·罗宾逊、迈克尔·乔丹、杰里·斯隆、C-维维安-斯特林格等人一起被选入了奈·史密斯篮球名人纪念堂。
1984年选秀大会上，犹他爵士在以首轮16顺位挑走了约翰·斯托克顿，这一年的选秀会还涌现了哈基姆·奥拉朱旺、迈克尔·乔丹和查尔斯·巴克利。一年之后，球队又通过选秀得到了卡尔·马龙，一起在NBA的日子里，斯托克顿和马龙成为最持久高效的一对“后卫前锋”拍档。
他担任的是队中控球后卫里基·格林（RickyGreen）的替补。
1984-85赛季，约翰·斯托克顿创下球队的新秀助攻纪录（415次）和抢断纪录（109次）并赢得了最佳新秀阵容选票的时候。斯托克顿在82场比赛中每场出场18.2分钟，得到5.6分，爵士队在中西区排名第四，他们在季后赛击败火箭，而后输给掘金。
1985-86赛季，第二个赛季斯托克顿的出场时间增至23.6分钟，他的成绩是每场7.7分7.4助攻。马龙在爵士的第一个赛季每场得到14.9分8.9个篮板，被选入新秀第一阵容，爵士队比上赛季多胜一场，但季后赛首轮就败给了达拉斯小牛队。
1986-87赛季之前，球队用他们此前7个赛季的头号得分手阿德里安·丹特利和活塞交换了肯特·本森和凯利·特里普卡。这为马龙铺平了首席得分手的路。开始与斯托克顿共同奏响了完美的挡拆进行曲。两人的组合导致了NBA的播音员年鉴上产生了一个被不厌其烦重复的短语：“StocktontoMalone”。赛季开始之后，斯托克顿开始成为首发，但要和格林分享上场时间。斯托克顿每场出场22.7分钟，得到7.9分8.2个助攻。而格林的三项数字是25.8、9.6和6.7。两人一共抢断287次，其中斯托克顿的177次列联盟第八。但是不管是斯托克顿，还是从学生时代就被叫作“邮差”的马龙，都还难以带来季后赛的胜利。爵士在先胜两场的情况下被金州勇士逆转，第一轮出局，斯托克顿在五场比赛中投篮命中率高达62.1%。他每场贡献10分8次助攻。
夏洛特黄蜂通过扩军选秀挑走了瑞奇·格林。斯托克顿终于独自占有犹他主力控球后卫的位子，他的成绩突飞猛进。爵士全队的投篮命中率达到49.1%，全年助攻1128次，打破了此前伊塞亚·托马斯保持的1123次的纪录。斯托克顿平均每场拿下13.8次助攻，这个数字在接下来三年两次被他自己超越，这也是连续九次助攻王的第一次。虽然他的助攻技术已经足够让他在NBA占据一席之地，但他也正在发展成一个全能球员：每场2.95次抢断列联盟第三，57.4%的恐怖命中率列联盟第四，还有14.7分的平均得分。他的数据比起上一年基本翻了一倍，他和马龙一起入选了最佳阵容二队。爵士以47胜35负的球队历史最好战绩进入季后赛，首轮击败开拓者后，他们与洛杉矶湖人队相遇。卫冕冠军经过七场恶战才得以过关。第五场比赛，尽管爵士以109比111惜败，斯托克顿追平了魔术师（埃尔文·约翰逊）创下的季后赛单场助攻24次的纪录，11场季后赛中，斯托克顿的平均成绩时19.5分14.8次助攻。
1988-89赛季，斯托克顿首次被选入全明星赛，经过一场11分17个助攻的表演后，他在全明星MVP评选中仅次于队友马龙。他的助攻和抢断同列联盟第一（每场13.6次助攻，3.21次抢断）。投篮命中率第十（53.8%）。最佳阵容二队和最佳防守阵容二队。每场17.1的得分，在队中排第三位。（马龙29.1，贝利19.5）爵士队战绩51胜31负，已经足够拿到中西区冠军。他们情绪高涨的面对穆林带领的金州勇士队。尽管斯托克顿有平均27.3分13.7次助攻的超级表演，他们仍然被横扫出局。
1989-90赛季，斯托克顿缺席了前四场比赛，不过这不妨碍他再次刷新单赛季个人助攻记录为1134次。平均每场14.5个。在连续第三个赛季助攻超过1000次后，斯托克顿成为第一个拥有两个以上助攻数超过1000的赛季的球员。斯托克顿连续第三年投篮命中率超过50%（51.4%）；第三年至少抢断200次（207）。他的平均得分是生涯最高的17.2分，被选为了全明星西部首发控球后卫，并在赛季结束入选最佳阵容二队。爵士在赛季末失去了状态，延续了他们的“季后赛首轮之旅”，输给了菲尼克斯太阳队。斯托克顿季后赛投篮命中率只有42%，但是仍然每场得15分，助攻15次。
1990-91赛季，马龙每场29分，命中率52.7%，而新加盟的得分手杰夫·马龙平均得到18.6分，命中率50.8%。斯托克顿的任务就是给他们传球，他再次助攻超过1000次，再次被选入全明星赛。斯托克顿以1164次助攻再次刷新了自己保持的单赛季助攻总数纪录，他同样以17.2分的平均得分平了自己的最好成绩。2.85次的平均抢断是联盟第二名，他入选了最佳阵容三队。斯托克顿小心的对付自己的竞争对手，最佳阵容二队的太阳控球后卫凯文·约翰逊。爵士以3比1在季后赛首轮击败太阳，但他们没有足够的火力继续击败开拓者，斯托克顿在季后赛仍然贡献多多，平均18.2分13.8个助攻。
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